Głównym bohaterem gry Star Wars Jedi: Upadły Zakon jest niejaki Cal Kestis. Akcja toczy się mniej więcej pięć lat po zakończeniu trzeciego epizodu Gwiezdnych Wojen, zatytułowanego Zemsta Sithów, czyli zaraz po tym, jak żołnierze Imperium otrzymali rozkaz 66, polegający na zabiciu wszystkich rycerzy Jedi.

Główny bohater, Cal Kestis, ukrywa się na jednej z planet, Bracca, nie zdradzając nikomu, że należy do starożytnego zakonu. Wreszcie jednak zmuszony jest do tego, by się ujawnić, a w pogoń za nim ruszają inkwizytorzy, z Drugą Siostrą na czele. Inkwizytorka ta szkolona była przez Dartha Vadera, co znaczy, że jest naprawdę niebezpiecznym oponentem.

W trakcie ucieczki z planety Bracca, Cal poznaje byłego rycerza Jedi, Cere  Junda oraz pilota Greeza Dritusa. Wspólnie wskakują na pokład statku zwanego Modliszka i wyruszają na planetę Bogano, na której znajduje się starożytny skarbiec, skrywający holokron z imionami oraz namiarami na wszystkie dzieci, mogące w przyszłości być rycerzami Jedi - czują one po prostu moc.

Wejście do skarbca jest niestety zamknięte, a mistrz Jedi, Eno Cordova przygotował specjalny zestaw testów, mających na celu sprawdzenie osoby chcącej wejść do skarbca. Aby owe testy przebrnąć, główni bohaterowie wyruszają najpierw na planetę Zeffo, a potem na Kashyyyk, na którym przebywa wódz Wookiee, Tarfful.

Na Kashyyyk protagonista Upadłego Zakonu natrafia na partyzantów, prowadzonych przez Sawa Gerrerę. Wspólnie z nim uwalnia spore grono Wookiee, uwięzionych przez Imperium. Niestety Cal nie jest w stanie znaleźć Tarffula i powraca na Zeffo, gdzie ponownie musi się zmierzyć z Drugą Siostrą. Tam okazuje się, że inkwizytorka jest byłą uczennicą Cere, niejaką Trillą Suduri.

Cal ucieka przed Trilą i rozpoczyna poszukiwania przedmiotu zwanego Astrium - tylko on jest w stanie odblokować skarbiec. Niestety zostaje on pojmany przez łowcę nagród i bierze udział w walkach na arenach, organizowanych przez niejakiego Sorca Tormo. Nasz Jedi radzi sobie nieźle, ale finalnie ratują go członkowie jego załogi. Okazuje się przy okazji, że za pojmaniem Cala stał jego pilot, Greez - było to wynikiem jego długów.

Cała ekipa wyrusza na Dathomir, na którym Cal natrafia na Siostrę Nocy Merrin oraz Brata Nocy, byłego rycerza Jedi zwanego Taron Malicos. W wyniku dziwnego zbiegu okoliczności Cal traci swój miecz i musi wyruszyć na planetę Ilum, aby stworzyć nowy. Wraca potem na Dathomir i stawia czoła Malicosowi. Po wygranej dołącza do niego Merrin.

Główny bohater, posiadając Astrium, wraca na Bogano i dostaje się do Sanktuarium. Niestety nie udaje mu się zdobyć holokronu, albowiem napada go Trilla i kradnie przedmiot. Cal, mianowany przez Cere na rycerza Jedi, wyrusza za Inkwizytorką na planetę Nur, na której znajduje się Twierdza Imperium.

Cal pokonuje Trillę, a po pojedynku nagle pojawia się Darth Vader. Cere próbuje uratować swoją dawną uczennicę, ale Vader ją zabija. Cal zaczyna wówczas uciekać z Twierdzy, co udaje mu się z pomocą BD-1 oraz Merrin, która wyciąga jego oraz Cere z wody. Kestis niszczy holokron, a ekipa zastanawia się co robić dalej...